Návrh Lockheedu do programu JSF sa začal odvíjať od modelu 100 z programu ASTOVL. Z toho boli postavené viaceré modely SSPM (Small Scale Powered Models) a jedna 86 percentná maketa. Mierka nebola zvolená náhodne a reprezentuje pomer veľkostí použitého motora P&W F100 s uvažovaným typom F119. Vďaka tomu sa podarilo získať cenné poznatky o fungovaní nosného dúchadla, poháňaného hriadeľom z hlavného motora pri simulovaných prechodoch zo zvislého do horizontálneho letu a opačne. Na základe nich vznikol upravený model 140, ktorý prevzal viacero prvkov z ťažkej stíhačky YF‑22. Týkalo sa to najmä pôdorysu krídla, vstupov vzduchu k motorom, prednej časti trupu s kokpitom či rozloženia zbraní. Lietadlo však malo kačacie chvostové plochy. Pohon mal obstarávať derivát motora P&W F119 s označením SE611A.

Ďalším v poradí bol model 160, na ktorom sa konštruktérom podarilo zredukovať rozmery, hmotnosť a upraviť množstvo menších detailov. Od svojho predchodcu je najlepšie rozpoznateľný vďaka vykloneným vertikálnym chvostovým plochám, ktoré sa presunuli viac dopredu a do strán. Tento koncept sa stal prvým návrhom, ktorý bol zvažovaný v rámci programu JAST. Z podrobnejších štúdií však vyplynulo, že úprava lietadla pre použitie na palubách lietadlových lodí bude oveľa jednoduchšia pri použití klasických chvostových plôch a preto bola kačacia koncepcia postupom času zavrhnutá. Stalo sa tak aj napriek tomu, že poskytovala najnižšiu prázdnu hmotnosť lietadla, čo jednoznačne vyhovovalo požiadavke krátkeho štartu a vertikálneho pristátia z programu ASTOVL. Klasické usporiadanie zároveň nezanedbateľne zvýšilo flexibilitu celého lietadla.

V roku 1995 uskutočnili spoločnosti Lockheed a Pratt and Whitney bezprecedentný krok, keď odkúpili z Ruska celú vývojovú a výrobnú dokumentáciu k nadzvukovej stíhačke s charakteristikami VTOL Jak-141. Hoci niektoré dáta pomohli pokročiť vo vývoji ďalej, prínos celej transakcie je najmä pre Lockheed veľmi sporný. JSF totiž používa úplne rozdielny koncept hriadeľom poháňaného nosného dúchadla na rozdiel od samostatných zdvihových motorov. Začiatkom roka zároveň vznikol takmer definitívny model 220, na ktorom bolo prvýkrát uplatnené konečné usporiadanie s lichobežníkovým nepohyblivým krídlom a dvojicou horizontálnych a vertikálnych chvostových plôch. Od neho bol niekoľkými minoritnými úpravami odvodený model 230 a ten sa stal základom pre prototypy X‑35.

16. novembra 1996 padlo definitívne rozhodnutie – do druhej fázy programu JSF postupujú s kontraktmi v hodnote 1,1 miliardy USD návrhy od Lockheedu a Boeingu. Konštruktéri preto zahájili ďalšiu sériu testov a rozpracovávania projektovej dokumentácie. Pokrok v technológiách umožnil vytvoriť vstupy vzduchu k motoru bez oddeľovačov medznej vrstvy. Pri nadzvukovom lete sa totiž vytvorí okolo lietadla vrstva nízkotlakého nízkorýchlostného vzduchu, ktorá by po nasatí do pohonného systému výrazne znížil ťah motora. Preto majú konvenčné lietadlá medzi vstupmi vzduchu a trupom vytvorenú malú medzeru, aby tento nízkotlaký vzduch odvádzala. JSF má namiesto toho elipsovitý hrbol, ktorý chráni predný kompresor motora pred radarovými vlnami a zároveň slúži na stláčanie nasávaného vzduchu. Pre istotu sa však konštruktéri okrem testov v aerodynamickom tuneli rozhodli overiť predpokladané výsledky aj v praxi. Na tento účel poslúžila upravená stíhačka F-16, ktorá dostala pod kokpit nový vstup vzduchu k motoru, navrhovaný pre sériový JSF. Testy až do rýchlosti Mach 2 prebehli úspešne. V septembri 1997 bola dokončená projektová dokumentácia demonštrátorov CDA (Concept Demonstration Aircraft) a mohlo sa začať s ich výrobou. Vznikol však jeden podstatný problém. Aj napriek tomu, že JSF mal existovať v troch rozdielnych verziách pre USAF, U.S. Navy a USMC, pridelený kontrakt počítal s výrobou len dvoch prototypov. Preto prišlo na rad logické riešenie – po mesiac trvajúcich letových testoch mal byť prototyp X‑35A vrátený naspäť do Palmdale a následne prestavaný na verziu X‑35B. Kvôli tomu má neštandardne skrátený kokpit a za ním hrb pre dodatočnú inštaláciu dúchadla. V rovnakom období boli dokončené úvodné testy komponentov vektorovateľnej trysky a nosného dúchadla.

Výroba prototypov bola podobne ako pri plánovanej sériovej produkcii rozdelená medzi spoločnosti Lockheed a dodatočných partnerov Northrop/Grumman (pristúpil počas jari 1997) a BAe (dohoda podpísaná na aerosalóne v Paríži 1997). V septembri 1999 podstúpil sériu testov aj model v skutočnej veľkosti SigMA (Signature Measurement Aircraft) pre merania radarového odrazu. Podobne ako iné demonštrátory, aj stroje X‑35 používajú mnoho systémov z už existujúcich lietadiel. Chladiace a život podporujúce systémy pochádzajú z námorného stroja F/A‑18E/F, multifunkčné farebné displeje z C‑130J, HUD bol pôvodne vyvinutý pre kórejský program KTX‑2 a niektoré diely pochádzajú z bombardéra B‑2. Z experimentálneho lietadla X‑31 bola prevzatá predná časť trupu so senzormi, predný podvozok je z typu F‑15E a zadný bol upravený z modernizovaného stroja A‑6 Intruder. Vystreľovacie sedadlo Martin‑Baker MK.16E nahradí v sériových strojoch nový typ. Demonštrátor X‑35A č. 301 začal svoj život ako lietadlo s konvenčným štartom a pristátím. Postavený bol podľa vzoru modelu 230‑5, ktorý sa od 230‑4 líši väčšou plochou krídla na úrovni 42,7 m² s cieľom zvýšiť možný násobok zaťaženia až na 9G. Analogicky sa zvýšila plocha krídla X‑35C z 55,7 na 57,6 m². Úvodný let sa podarilo uskutočniť 24. októbra 2000 z továrenského letiska v Palmdale. Lietadlo vystúpalo do výšky 3 km a pri rýchlosti 460 km/h uskutočnilo sériu manévrov na overenie základných letových charakteristík. Testy skončili už 22. novembra po 24,4 hodinách vo vzduchu a lietadlo bolo vrátené do výrobného závodu kvôli prestavbe na verziu X‑35B s charakteristikami STOVL.

Lockheed X‑35B sa od svojho predchodcu líši najmä inštaláciou rozmerného dvojstupňového dúchadla s nemennou zvislou osou a protibežnými kompresormi za pilotnou kabínou. Kvôli tomu musela byť zredukovaná presklenná plocha kokpitu. Za dúchadlom sa nachádza dodatočný vstup vzduchu k hlavnému motoru na zamedzenie opätovného nasávania výtokových splodín. Trup pod hlavnou tryskou sa skladá z dvoch odklopiteľných dvierok, aby tak vytvorili priestor pre vektorovateľnú trysku. Na udržiavanie stability pri nulovej rýchlosti je lietadlo vybavené ešte dvomi menšími tryskami na spodnej strane koreňov krídla. Prestavba lietadla bola dokončená 12. marca 2001 a od 24 júna skúšobný pilot spoločnosti British Aerospace Simon Hargreaves začal so skúškami pohonného systému na špeciálnom stende. Prototyp X‑35B sa do vzduchu vzniesol 23. júna ako posledný stroj zo série. Prvýkrát v histórii sa tak do vzduchu dostalo lietadlo s hriadeľom poháňaným nosným dúchadlom. Pojem „úvodný let“ je však dosť nadnesený, keďže lietadlo sa dostalo len do výšky niekoľkých metrov bez horizontálneho pohybu a pristálo už po desiatich minútach. Výnimočné postavenie si zaslúži posledný let v trvaní takmer 3,7 hodiny! Tom Morgenfeld pri ňom šesťkrát tankoval vo vzduchu palivo a uskutočnil šesť letmých pristátí. Po úspešnom skončení skúšok bol prototyp X‑35B prevezený späť do Palmdale na konzerváciu. V letovom denníku mal zaznamenaných 21,5 hodiny od prestavby z typu X‑35A. Momentálne je vo vlastníctve Smithsonian Institute a je vystavený v Udvar-Hazy Center blízko Dullesovho medzinárodného letiska.

Pre U.S. Navy je určená verzia X‑35C so zväčšenou plochou krídla a chvostových plôch. Zosilnený trup je konštruovaný pre zvýšenú záťaž, plynúcu zo štartov a pristávaní na lietadlových lodiach. Stroje X‑35A a X‑35C nemajú možnosť vektorovania ťahu motora, čím sa sleduje najmä zníženie obstarávacích a prevádzkových nákladov. Namiesto toho dostali špeciálnu trysku LOAN (Low Observable Axisymmetric Nozzle). Prototyp č. 300 mal byť pôvodne demonštrátorom s charakteristikami STOVL a X‑35A mal byť prestavaný na verziu C, avšak po prehodnotení plánov v máji 1999 sa nakoniec pristúpilo k zámene X‑35A za X‑35B a demonštrátor č. 300 bol vytvorený podľa špecifikácií námornej verzie X‑35C. Zalietavací pilot Joe Sweeney nasadol do kokpitu na úvodný let 16. decembra 2000. Počas 27 minút stihol overiť základné charakteristiky stroja a zároveň uskutočniť prelet z Palmdale na Edwards AFB. Na konci skúšobného programu mal X‑35C na konte 58 letových hodín. V súčasnosti je vystavený v Patuxent River Naval Air Museum v Marylande. Rovnaký „muzeálny“ osud by mal postihnúť aj typy Boeing X‑32A a X‑32B.

26. novembra 2001 bol víťazom programu JSF vyhlásený návrh od Lockheedu a stroj X‑35 tak postúpil do tretej vývojovej fázy EMD (Engineering and Manufacturing Development). S niektorými zahraničnými krajinami boli podpísané dohody o spolupráci. Z nich má hlavné slovo Veľká Británia s vkladom 2 miliardy USD, nasledovaná Talianskom s jednou miliardou a Holandskom s 800 miliónmi USD. Turecko, Kanada, Austrália, Holandsko a Nórsko prispeli na vývoj sumami od 175 do 125 miliónov. Konkrétne počty prípadných nakúpených sériových strojov sa ešte stále menia dokonca aj v amerických ozbrojených zložkách a preto nemá význam o nich hovoriť (v poslednej dobe sa napríklad objavila iniciatíva nakúpiť len 1000 ks lietadiel JSF v prospech ťažkej stíhačky F‑22 Raptor). Problémy vznikajú aj s tým, že Amerika nechce svojim partnerom umožniť plný prístup k novovyvíjaným technológiám. Nepredvídateľný štát predstavuje India, ktorá síce deklarovala spoluprácu na ruskom Anti‑JSF z programu PAK FA, ale prejavuje záujem podieľať sa aj na vývoji stíhačky JSF.