Srdce prostriedkov prieskumu a riadenia paľby sériových strojov F-35 bude tvoriť systém MIRFS (Multifunction Integrated Radio-Frequency System) ktorého hlavnou súčasťou je radar AN/APG-81 AESA. Vďaka pohyblivej plošnej fázovej anténnej sústave dokáže v reálnom čase vykonávať niekoľko funkcií naraz a slúžiť ako viacúčelový radar, aktívna rušička, pasívny elektronický obranný systém či komunikačná platforma. Vzhľadom na priestorové obmedzenia však má asi o tretinu menej transmitérov, takže jeho dosah klesne približne na 165 km. Do vzduchu sa prvýkrát dostal na lietajúcom laboratóriu BAC-1-11 23. augusta 2005.

Ďalšie vybavenie predstavuje šesť infračervených senzorov IRST typu AN/AAS-37 DAIRS (Distributed Aperture Infrared System), vyvinutých firmou Northrop/Grumman, ktoré sú rozmiestnené na rôznych častiach trupu. Vďaka tomu môžu pokryť celú plochu okolo lietadla a reagovať na odpálené nepriateľské strely aj potencionálne ciele. Medzi ďalšie zameriavacie senzory patrí systém FLIR, televízna CCD kamera, laserový zameriavač a detektor ožiarenia laserom. Sú zabudované do prednej časti lietadla chránené priezormi, upravenými pre nízku pravdepodobnosť zachytenia radarom. Údaje zo všetkých senzorov spracováva centrálny počítač (založený na komerčných súčiastkach), ktorý je kvôli jednomiestnej koncepcii veľmi dôležitý aj pri podávaní informácií pilotovi. Na ilustráciu: jeho softvér má približne 5 miliónov riadkov. Medzi jeho najzaujímavejšie funkcie patrí automatické rozpoznávanie a klasifikácia cieľov (robí sa to na základe porovnávania získaných obrysov a iných charakteristík cieľa s databázou). Lietadlo už nemá HUD displej, keďže jeho funkciu prebral prilbový zameriavač firmy Visions Systems International. Pôvodne sa uvažovalo, že JSF bude sieťovo prijímať údaje zo špecializovaných prieskumných lietadiel, satelitov či pozemných zdrojov a využívať tak senzory, ktoré sa na jeho palube vôbec nemusia nachádzať. Postupom času sa však vďaka pokroku vo vývoji elektroniky táto koncepcia začala rúcať a lietadlo v jeho súčasnej podobe dokáže informácie viac vytvárať než preberať. Zaujímavým nápadom bolo spojiť niekoľko multifunkčných displejov dohromady a vytvoriť kompaktnú informačnú obrazovku s plochou 20 x 50 centimetrov! Verzia F-35A pre USAF bude stáť 37 miliónov dolárov, F-35B 46 miliónov a F-35C 48 miliónov, všetko vo fly‑away cene v cenovej úrovni z roku 2002. Všetky verzie vychádzajú z definitívneho sériového modelu 240‑2. Na obrázku je porovnanie veľkostí lietadiel JSF so štandardnými strojmi USAF a US Navy.

Stroj F-35A alebo F-35 CTOL, určený pre USAF, bude tvoriť základ vývojového a výrobného programu JSF. Táto verzia bude mať ako jediná otvor na dopĺňanie paliva umiestnený za pilotným priestorom. Ostatné budú používať vysúvací nadstavec napravo od kokpitu. Taktiež ako jediná bude mať interne umiestnený revolverový 27 mm kanón (upravený typ Mauser BK-27), s hlavňou ústiacou v koreni ľavého krídla. Zvyšná výzbroj sa bude nachádzať v dvoch bombovniciach, štandardne tvorená dvoma 907 kg bombami JDAM a dvoma protilietadlovými raketami AIM-120 AMRAAM. Ďalšou možnosťou sú štyri rakety ASRAAM alebo protitankové strely Brimstone. Protilietadlové rakety sú umiestnené na odpaľovacej koľajničke na vnútorných dvierkach bombovníc. Aby sa dovnútra vošli obidve 907 kg bomby, museli konštruktéri spodnú časť bombovníc trochu rozšíriť. Napriek tomu sa tam nevmestia nové strely s plochou dráhou letu Storm Shadow či protilietadlové rakety Meteor. Pri použití striel Storm Shadow sa uvažovalo o podvesení jedného externého nosníka strelou a na druhom mala byť prídavná palivová nádrž. V zálohe ešte ostávajú externé bombovnice pod krídlami, navrhnuté primárne pre taktický bombardér F/B-22. Pri výrobe sú vo veľkej miere využívané kompozitné materiály, pričom veľká pozornosť bola venovaná znižovaniu ich ceny. Lietadlo nemá na palube takmer žiadnu hydrauliku, pretože vo väčšine prípadov ju nahradili elektronické systémy. Tie sa ľahšie udržiavajú a zároveň zvyšujú bojovú odolnosť stroja. Pohon obstaráva jeden motor Pratt and Whitney F135, odvodený od typu F119. Na rozdiel od neho je však lacnejší, keďže využíva niektoré menej nákladné súčiastky za cenu čiastočného zvýšenia jeho hmotnosti. V zálohe je aj pohonná jednotka F120 od spoločnosti General Electric

Hlavnou črtou verzie F-35B, určenej pre USMC, je jej schopnosť krátkeho vzletu a vertikálneho pristátia (STOVL). Túto verziu si vybrala aj Veľká Británia pre RAF a Royal Navy. Najvýraznejším rozdielom oproti ostatným typom je inštalácia hriadeľom poháňaného nosného dúchadla za pilotnou kabínou. Jeho výrobu majú na starosti firmy Allison a Rolls Royce. Hoci sa nejedná o klasickú pohonnú jednotku, dokáže vyvinúť ťah až 80 kN. Vzduch sa nasáva cez otvor v hornej časti trupu za kokpitom. Ten je počas letu uzavretý sústavou krytiek so zubatým pôdorysom s cieľom zamedziť nežiadúcemu odrazu radarových vĺn. Za ním je ešte jeden nasávací otvor, ktorý slúži pre hlavnú pohonnú jednotku počas zvislého štartu a pristátia, aby sa zamedzilo nasávaniu výtokových splodín spod trupu. Ďalšou dôležitou črtou sú dva vyvažovacie trysky na koncoch krídla a spevnený podvozok pre dopad na zem pri pristátí.

Na rozdiel od Harriera, pilotovi lietadla JSF stačí pri pristávaní riadiaca páka a prípusť motorov. Natáčanie zadnej trysky a ostatné potrebné aktivity zabezpečí automatický riadiaci systém. Manévrovanie pri pristávaní je zabezpečené jednoduchou zmenou ťahu dúchadla, motora alebo dvoch vyrovnávacích trysiek na koncoch krídla. Výzbroj môže byť umiestnená v dvoch bombovniciach a na štyroch externých závesných bodoch na krídlach. Vnútorné sú uspôsobené pre nesenie prídavných nádrží alebo nákladu do hmotnosti 2270 kg, vonkajšie pre náklad 1135 kg. Uvažuje sa aj o odpaľovacích pylónoch na koncoch krídla pre malé protilietadlové rakety. Lietadlo síce nemá interne umiestnený kanón, ten sa však dá dodatočne nainštalovať v bombovnici alebo pripevniť na externý nosník (uvažuje sa o type M61 kalibru 20 mm). Verzia F-35B však na rozdiel od ostatných nemá preliačenú spodnú časť bombovníc, keďže môže niesť len dve pumy JDAM s polovičnou hmotnosťou.

Verzia pre námorníctvo F-35C alebo tiež F-35 CV (Carrier Variant) bude mať rozmernejšie krídlo a chvostové plochy pre väčší dolet a lepšie charakteristiky pri pristávaní. Konce krídel sa budú dať sklopiť a v zadnej časti pribudne pristávací hák. Tento stroj dostane zo všetkých verzií najmohutnejší podvozok, ktorý bude mať na prednej podvozkovej nohe zdvojené koleso. Po ich zavedení do prevádzky sa na nich prezbrojí aj akrobatická skupina Blue Angels.

Na cvičné účely najmä pri štarte a pristávaní z lietadlovej lode je navrhnutá dvojmiestna verzia.

Pôvodné zadanie obsahovalo aj požiadavku vývoja bezpilotnej verzie F-35D. Dá sa predpokladať, že to súviselo s podobnými snahami upraviť stroje F-16 CJ/DJ odstránením kokpitu a zväčšením rozpätia krídel. Avšak v súčasnej situácii, keď sú vo vývoji stroje Boeing X-45 a Northrop X-47 význam tejto požiadavky čoraz viac upadá. Napriek tomu by si vyrobené lietadlá mali uchovať možnosť prestavby pre bezpilotnú prevádzku. Ďalšou zvažovanou možnosťou je verzia EF-35 pre elektronický boj buď s integrovanými alebo podvesenými senzormi.

Prvý prototyp sériového stroja s konvenčným štartom a pristátím F-35A, označovaný PWSC (Preferred Weapons Systems Concept), mal podľa pôvodných predpokladov vzlietnuť v novembri 2005. V súčasnosti sa tento termín posunul na august 2006. Počas júna 2005 dorazili do kompletačného závodu vo Forth Worth centrálna časť trupu z výrobných liniek spoločnosti Northrop/Grumman spolu zo zadnou časťou a chvostovými plochami od British Aerospace. K nim boli pripojené krídlo a predná časť trupu z produkcie Lockheedu. Celé lietadlo by malo byť skompletované koncom roka. Jeho softvér je na základnej úrovni Block 1 so schopnosťou niesť bomby GBU-31 JDAM a protilietadlové rakety AIM‑120 AMRAAM. Dokončené sú aj niektoré celky pre druhý vývojový stroj, tentokrát vo verzii F-35B.

Počas leta uskutočnila maketa verzie F-35C v skutočnej veľkosti plavbu na palube lietadlovej lode U.S.S. John F. Kennedy.